《來自紅花坂》描述1963年的橫濱，正為舉辦東京奧運的前一年；日本政府為了迎接奧運的到來，主張將大量老舊的房舍拆除振興市容。而在港口附近的高中生松崎海則與他的家人經營民宿，每一天她除了一肩扛起照顧寄宿房客與家人的大小事之外，不論颳風下雨，小海都執著的在院子裡升上象徵「航海平安」的旗幟弔念她失蹤的父親。
一日，松崎海發現校內的社團大樓「拉丁區」因為過於老舊，即將面臨被拆除的命運，社團學生發動了校內抗爭運動，在偶然的情況之下，與抗爭運動的學生之一風間俊有了初次接觸，在因緣際會之下加入了學校校刊的編輯，之後在慢慢地互動之下，倆人開始對彼此產生好感。然而某一天風間俊在小海的家中，看到一張家族的照片，發現自己與小海可能有某種血緣關係…
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